Populairement connu sous le nom de Church Hill, le quartier restauré entourant l'église épiscopale coloniale St. John's, qui constitue le district historique de St. John's Church, contient un 19ensemble d'architecture domestique du e siècle qui constitue le principal quartier historique de la ville. Un ensemble de maisons a été érigé sur Church Hill à la fin du 18e siècle, mais toutes ont disparu. Ce n'est qu'au début du 19e siècle que la construction a véritablement commencé. La croissance a été progressive et chaque rue présente aujourd'hui une variété de styles domestiques, tous compatibles en termes d'échelle et de matériaux. John's Church Historic District était essentiellement réservé à la classe moyenne, ce qui explique la sobriété de ses maisons par rapport aux manoirs construits dans le centre-ville. La détérioration de Church Hill dans la première moitié du 20e siècle a été enrayée en 1956 par la création de la Historic Richmond Foundation, qui a acquis et restauré de nombreuses maisons et a joué un rôle déterminant dans l'adoption par la ville d'une ordonnance de zonage historique en 1957.

1991John's Church ont été élargies afin que l'importance de son inventaire de bâtiments du début du siècle20puisse être mieux prise en compte. La période d'importance du quartier a également été élargie pour inclure le début du 20e siècle.
[Liste VLR : 4/17/1990; Liste NRHP : 1/17/1991]